Микробиом кишечника американских пчел-падальщиков из рода Trigona заметно отличается от того, что характерен для их растительноядных сородичей.
Ученые выяснили, что среди симбионтов этих насекомых преобладают молочнокислые и уксуснокислые бактерии, включая виды, облегчающие переваривание мяса. Авторы предполагают, что тригоны приобрели столь необычный микробиом в связи с резкой сменой рациона. Результаты исследования опубликованы в статье для журнала mBio.
Рацион большинства пчел состоит из нектара, пыльцы и другой пищи растительного происхождения. Однако некоторые виды безжалых пчел (Meliponini) и даже шмелей время от времени кормятся свежим мясом недавно погибших животных. А три вида безжалых пчел из рода Trigona, обитающих в Южной и Центральной Америке, пошли еще дальше и переключились на питание падалью (другие представители рода Trigona всеядны или кормятся нектаром и пыльцой). Два из них, T. hypogea и T. necrophaga, вероятно, никогда не посещают цветки. Углеводы они получают из фруктов и экстрафлоральных нектарников растений, а белки — из падали.
Поскольку необычные пищевые предпочтения тригон были открыты относительно недавно, ученые пока не до конца понимают, как именно эти насекомые используют падаль. По одной версии, пчелы смешивают пережеванное мясо с медом, создавая богатую свободными аминокислотами и сахарами пасту. По другой, рабочие особи просто съедают мясо и получают из него энергию для работы глоточных желез и производства секрета, которым выкармливают личинок.
Команда специалистов во главе с Куинном Макфредериком (Quinn S. McFrederick) из Калифорнийского университета в Риверсайде решила выяснить, как переход от вегетарианской диеты к питанию падалью отразился на микробиоме кишечника тригон. Согласно предыдущим исследованиям, состав симбиотических микроорганизмов в пищеварительной системе взрослых пчел весьма консервативен. Общий предок группы Corbiculata (она включает медоносных, безжалых и орхидных пчел, а также шмелей) обзавелся пятью группами бактерий, которые помогают переваривать пищу растительного происхождения, нейтрализуют токсины и защищают от паразитов. Большинство его потомков сохранили этих симбионтов. Тем не менее, некоторые безжалые пчелы утратили бактерий из родов Snodgrassella и Gilliamella.
Исследователи предположили, что у пчел-падальщиков микробиом должен был измениться еще более радикально. Чтобы проверить эту идею, они отправились на биологические станции Ла-Сельва и Лас-Крусес в Коста-Рике и поймали 159 безжалых пчел, принадлежащих к девяти родам и семнадцати видам. Среди них были виды, питающиеся нектаром и пыльцой; факультативные падальщики, которые поедают мясо время от времени; а также облигатные падальщики T. necrophaga, для которых оно служит основным источником пищи. Часть пчел из двух последних групп (в общей сложности девять видов из четырех родов) приманили на куриное мясо. Некоторых из них никогда прежде не замечали за кормлением падалью.
Макфредерик и его коллеги выделили из кишечников пойманных пчел фрагменты генов, кодирующих 16S рРНК (этот тип рРНК характерен для прокариотических организмов, включая симбиотических бактерий). Всего им удалось получить 1937 уникальных последовательностей. Разнообразие этих последовательностей в микробиоме отдельной особи в первую очередь зависело от ее видовой принадлежности (p < 0,001) и в гораздо меньшей степени — от рациона (p=0,05). Наибольшее разнообразие последовательностей (а, значит, и симбиотических бактерий) было отмечено у двух видов из рода Partamona (это факультативные падальщики), а наименьшее — у двух представителей рода Tetragonisca (они строгие вегетарианцы).
Большинство обнаруженных последовательностей удалось соотнести с бактериями из рода Snodgrassella. Это один из пяти родов, которые характерны для большинства пчел, принадлежащих к группе Corbiculata. Четыре других группы из этого базового набора (Bombilactobacillus Firm-4, Lactobacillus Firm-5, Gilliamella и Bifidobacterium) встречались реже. В выборке также удалось обнаружить присутствие бактерий, характерных для безжалых пчел: Bombella, Commensalibacter и Acetobacter.
Сравнивая наборы уникальных генетических последовательностей у отдельных видов пчел, авторы обнаружили, что 32 последовательности встречаются у облигатных падальщиков T. necrophaga чаще, чем у факультативных падальщиков и растительноядных видов. Часть из этих 32 последовательностей удалось соотнести с молочнокислыми бактериями, включая Apilactobacillus kosoi. Следы присутствия данного вида исследователи обнаружили в 95 процентах образцов тригоны T. necrophaga. Кроме того, в микробиоме пчел-падальщиков были обнаружены последовательности, характерные для молочнокислых бактерий Carnobacterium, Brochothrix и Vagococcus. Представители этих родов обычно встречаются на мясе. Некоторые уксуснокислые бактерии (Acetobacteraceae), включая Commensalibacter и Acetobacter, также чаще встречаются у пчел-падальщиков, чем у их родственников с другим рационом.
Для сравнения, в микробиоме растительноядных пчел чаще, чем у других видов в выборке, встречаются бактерии из числа базовых родов (Snodgrassella, Bombilactobacillus Firm-4, Lactobacillus Firm-5 и Bifidobacterium). А у факультативных падальщиков повышено количество бактерий из родов Acinetobacter, Bifidobacterium и Enterococcus.
Таким образом, микробиом кишечника некоторых пчел из рода Trigona действительно преобразился под влиянием изменившейся диеты (либо изменения в микробиоме позволили насекомым освоить новые источники пищи). Избавившись от части симбионтов, характерных для растительноядных предков, пчелы-падальщики добавили к оставшимся новичков из числа молочнокислых и уксуснокислых бактерий. Похожие изменения происходили и в других группах животных. Многие падальщики, от насекомых до млекопитающих, независимо обзавелись специализированными кишечными микробиомами, которые помогают переваривать мясо, а также нейтрализуют токсины и инфекции, содержащиеся в мертвой плоти. Однако в микробиоме пчел-падальщиков преобладают не бактерии, ассоциированные с мясом, а ацидофильные виды. Вероятно, это связано с тем, что как и многим другим падальщикам, тригонам пришлось повысить кислотность пищеварительной системы, чтобы обезопасить себя от возбудителей инфекций и токсинов.
Популярный гербицид глифосат мог стать причиной уменьшения численности пчел. В экспериментах данное соединение снизило численность некоторых кишечных бактерий, чувствительных к глифосату, что сделало пчел более уязвимыми к воздействию патогенных бактерий. Более подробно о трудностях, с которыми сталкиваются пчелы и другие опылители, вы можете прочитать в нашем материале «Проблема жъжъь».
Автор: Сергей Коленов